La historia toma lugar un año después del derrocamiento del emperador Andross visto en Star Fox Adventures, empieza cuando Andrew Oikonny, sobrino de Andross decide reconquistar el imperio de su tío reuniendo tropas para iniciar una rebelión; ante la amenaza de Oikonny, el General Pepper, jefe al mando de las defensas del Sistema Lylat, toma cartas en el asunto y decide llamar al equipo Star Fox (conformado por Fox McCloud, Falco Lombardi, Peppy Hare, Slippy Toad, ROB 64 y, la nueva integrante, Krystal) para terminar con la amenaza.
El equipo Star Fox acude al llamado, sin embargo, durante la lucha contra Oikonny, una extraña criatura similar a un enorme insecto, interfiere y derrota al rebelde, de acuerdo a los análisis efectuados se trata de un aparoide ("aparoid"), el equipo Star Fox lo vence luego de enfrentarle y por petición de Peppy, Fox McCloud tiene que examinar el cuerpo del aparoide derrotado, Fox encuentra allí una "Memoria Genética" que recoge para efectuar investigaciones.
Mientras retornaban, son alertados que la base de Corneria en Katina está bajo ataque por parte de los aparoides, estos a su vez están usando incubadoras para generar nuevos aparoides, Fox destruye todas las incubadoras pero luego aparece un enorme aparoide (que también tiene una Memoria Genética en él) al que tiene que enfrentar, luego de derrotarlo, Pigma Dengar del Equipo Star Wolf (rivales del equipo Star Fox) aparece, hurta la Memoria Genética y escapa.
Fox y su equipo rastrean a Pigma hasta un popular refugio de bandidos en Sargasso, lo buscan en el interior sin éxito, pero de pronto aparece el equipo Star Wolf que les informa que Pigma ya no es miembro del grupo, Panther Caroso se presenta a sí mismo como el nuevo miembro del equipo Star Wolf y de inmediato empieza un enfrentamiento entre ambos equipos; luego de la pelea, Panther le revela a Krystal que Pigma se encuentra en el planeta Fichina.
Por su parte, Pigma voló al planeta Fichina donde apagó el Centro de Control Climático provocando una fuerte nevada, también han llegado aparoides al planeta, aparentemente siguiendo a Pigma; el equipo Star Fox llega y Fox tiene que encender nuevamente el Centro de Control Climático, sin embargo luego de lograrlo, apareció un enorme aparoide que tomaría el Reactor de Control Climático y el equipo Star Fox tendría que derrotarlo
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