El juego comienza con un vídeo del profesor Layton y Luke en el Laytonmóvil. Layton le da a Luke una carta, contándole por qué se dirigen a Saint-Mystére. El difunto Barón Reinhold, reveló en su testamento que, por algún lugar de la villa, se encuentra la fortuna familiar, la Manzana Dorada. Cualquier persona que encuentre el tesoro, es propietario de todos los bienes del Barón. Los dos entran en la Villa, y se encuentran con que la mayoría de la población es aficionada a los puzles y enigmas, que tendrán que ir resolviendo en el juego. Al ir a la mansión Reinhold para hablar con Lady Dahlia, ocurre un estruendo y la gata de Lady Dahlia, Claudia, se va corriendo. Nuestro héroes deben ir a dar caza de la gata, la cual luego devuelven a su ama. Comienza la investigación, la cual les hará rondar por todo el pueblo una y otra vez, buscando pistas y soluciones, hasta que llegan a una conclusión clara: la torre. Intentar llegar a su interior no es fácil, hay que llegar hasta lo más profundo y subir muchos pisos para llegar al ático. Durante su subida, en el sótano se encuentran a Shelley, el que les cuenta que todos los habitantes de pueblo son robots creados por él; fruto de una petición del barón antes de morir, para que su hija no se sintiera sola. En él, Flora Reinhold, estará esperando a alguien. Hablaras con ella, hasta que Don Paolo, con su máquina voladora empiece a intentar tirar la torre abajo. Luego descubren que Flora era la Manzana Dorada y la fortuna se encuentra en la mansión Reinhold.
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